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原始研究的文章

前面。昆虫科学。,04 January 2023
秒。昆虫神经生物学
卷2 - 2022 | https://doi.org/10.3389/finsc.2022.1073380

的弹性大黄蜂觅食行为尽管蚁群的规模减少

马克森斯杰拉德 1 *,贾丝廷玛珊德1、2,玉Zanutto1、2艾米丽·贝尔德 1
  • 1昆虫实验室功能分工形态、动物学、斯德哥尔摩大学,瑞典斯德哥尔摩
  • 2巴黎索邦大学,将des科学Ingenierie,巴黎,法国

觅食行为是由不同的因素,特别是生活历史特征。觅食策略特别复杂的群居物种之间如大黄蜂,因为他们主要依赖殖民地的需要,而不是对个人的需求。蚁群的规模,即工人的数量在不同很多殖民地群居昆虫。可以自适应,而一个大型的殖民地,几个司机可以强烈降低蚁群的规模,如杀虫剂或高温。在这项研究中,我们使用了大黄蜂Bombus terrestris评估如果工人他们觅食行为适应这种快速减少殖民地的大小。我们用两个植物物种进行了觅食实验常用的大黄蜂:Borago officinalisEchium plantagineum。几个觅食参数测量:觅食,觅食之旅,工人数量觅食、处理时间和访问速度。尽管蚁群的规模大幅减少,几乎所有的觅食行为参数受蚁群的规模减少的影响。殖民地受到大幅降低工人而不是显示高韧性和行为可塑性的觅食者的比例迅速增加。最后,进一步的研究应该评估如果这种一致性在觅食行为也允许大黄蜂殖民地保持效率的资源收集和授粉。

1。介绍

理解觅食行为,决定由动物收集食物时需要考虑的能量在觅食和所获得的营养摄入的能量(1,2)。然而,觅食行为策略可以受到不同因素的影响,如生活史特征(例如亲代抚育、社会性的程度等。3,4)。的确,觅食行为更为复杂的社会动物,那里不仅个人健身必须考虑,而且健身集团(Galef &5,6)。在群居物种,如蜜蜂和熊蜂,nonreproductive工人的觅食行为主要由殖民地的需求定义,而不是由觅食个体的生理需求(7)。

在群居蜜蜂,蚁群的规模范围可以从一些最小的大黄蜂殖民地数以千万计的工人数成千上万的蜜蜂(8)。大黄蜂,大蚁群的规模通常是适应性。通过提高蚁群的规模,大黄蜂可以增加他们觅食范围(9),因此他们所能收集的资源(10)。大殖民地也可以提高繁殖成功率通过生产更多的性育(11,12),他们更有弹性的压力(13,14)。小殖民地将更容易受到个别错误,因为他们有更少的新员工招募觅食期间如果个人错误是由(如。工人未能有效地收集资源并返回到殖民地),或者如果食物摄入过低。然而,大黄蜂菌落大小受到多种因素的制约。首先,栖息地似乎设置强大的限制殖民地大小——例如,一些北极物种可以有殖民地只有20工人(15- - - - - -17),而热带物种可以有殖民地拥有超过一千名员工(15,16)。其次,菌落大小不一,暂时,入手极其少数工人殖民地后首先由女王和人口达到顶峰的夏天9)。蚁群的规模也依赖资源的可用性(9,10)和寄生(18)。此外,人为司机死亡率会导致选择集和殖民地。大黄蜂殖民地尤为敏感在生命周期的早期阶段,以及农药等压力(19)和高温发展(20.)可以阻碍菌落生长,导致小殖民地或大幅减少现有的殖民地。

殖民地可以适应减少工人的数量,例如,延长其增长阶段(21)。然而,工人将其觅食行为适应程度减少菌落大小主要是未知的。一些研究评估中减少由于蚁群觅食行为的变化,现场et al。22)表明,蜜蜂,觅食距离减少工人数量,但花补丁访问的数量(按比例殖民地)的工人的数量增加。然而,目前还不清楚如果工人招募了饲料的比例明显高于在较小的殖民地或者,相反,工人们从这些小殖民地每单个执行更多的旅行。使用大黄蜂Bombus terrestris,Biella et al。(23)强调,尽管劳动力的减少,植物的多样性收集仍大致相同,因此工人减少了殖民地的觅食活动显著增加。这些一些研究表明社会蜜蜂的觅食行为是有弹性的蚁群的规模数量的急剧减少,但减少的影响在一个广泛的觅食参数还有待调查。

为了更好地理解群体大小的变化如何影响觅食行为,我们研究如何减少几个觅食蚁群的规模影响参数的浅黄色尾巴大黄蜂Bombus terrestris。先前的研究已经表明,减少工人数量可能发生由于暴露在压力源(例如热;20.,24),这反过来又导致觅食行为的变化。然而,这些变化是否由生理压力的影响本身蚁群的规模减少,或这两个变量的组合是未知的。我们测试的假设变化仅在殖民地的大小(即没有任何额外的压力源)影响大黄蜂觅食行为。要做到这一点,我们操纵的菌落大小b . terrestris这样他们有一个正常的工人数量(100)和殖民地,这个数字的一半(50)。然后我们把殖民地在一个飞行的大房子里,允许工人自由觅食在两种不同类型的植物,Borago officinalisEchium plantagineum。觅食行为进行了分析通过记录以下参数:(i)觅食时间,(ii)数量的觅食之旅,(iii)处理时间(iv)访问速度,(v)的工人数量觅食。同意在现场条件下进行的一项研究(23),我们假设工人的比例从殖民地减少觅食,或觅食旅行每个的数量可能会增加对劳动力的减少。事实上,Pendrel & Plowright (25)表明,菌落大小减少可能导致幼虫摄食率的增加,大黄蜂工人的行为可塑性可以允许重新分配的任务招募更多的觅食者(26,27)。

2。材料和方法

2.1。模型的种类

我们购买的Bombus terrestris殖民地被安置在塑料盒(28厘米x 25厘米x 20厘米)从公司Koppert (Berkel en Rodenrijs、荷兰)。大黄蜂饲养和plant-pollinator实验Tovetorp动物研究站的斯德哥尔摩大学(瑞典)。在觅食的开始实验之前,殖民地保持在27°C,一个最优熊蜂的发育温度(28,29日),50%的湿度和访问蔗糖溶液(Koppert Natupol智能)提供的商业育种。大黄蜂在这个实验中度过了整个生活在殖民地,因此这些实验之前没有觅食经验。每三到五天,殖民地也用一个任意数量的商业用来进行有机花粉(Naturprodukter, Raspowder Bipollen)、细粉碎,50%的蔗糖溶液混合。

2.2。殖民地减少

共有八个蜂箱被用于实验,在2022年4月到6月之间进行的。因为它是不可能测试所有荨麻疹同时,我们进行了两个相同的会话使用四个殖民地每个会话(即最大数量的殖民地,飞行的房间可以容纳一次)。

测试群体大小对觅食行为的影响,殖民地受到两种不同的治疗方法:正常的殖民地(我们控制条件),那里的工人数量减少到100年(一种常见的野生数量殖民地)和小殖民地,那里的工人人口下降到50,代表一个人口规模的显著减少,但仍有足够的工人来衡量觅食行为。所有的殖民地包含女王和所有现有细胞和沉思。通过减少工人在正常大小的治疗,我们也可以控制个人操纵的影响在减少殖民地和标记。所有的殖民地以前工人在114年和135年之间被降低。殖民地的平均减少了18.03%的正常的殖民地,和60.32%的小殖民地。对于每个实验环节,我们从小号的治疗包括两个殖民地和两个殖民地的正常大小的治疗。每个工人被单独标记粘板自己的胸腔。

2.3。觅食的实验

两个植物物种选择觅食实验:Borago officinalisEchium plantagineum。我们选择这些植物物种由于其吸引力,广泛分布在欧洲,因为他们分开花允许精确测量觅食参数(30.- - - - - -33)。对于植物物种,所提供的种子是Impecta Frohandel AB (Julita、瑞典)。他们放置在一个恒定的温度下萌发的房间19°C和16 h: 8 h黑暗的光周期。一旦幼苗有三个叶子,他们移植到2 L罐子装满1:2 (v / v)混合砂(尺寸0.8 - -1.2毫米,Ardex,威滕,德国)和环球泥炭堆肥(Plantagen、Kongsvinger、挪威)。植物被种植在控制房间的恒温24°C, 80%的相对湿度,每天浇水。总共20植物的每一个物种都是被监控的。植物生长持续了10周。

我们进行了觅食实验6 m x 6 m x 3 m飞行空间,维持在一个恒定的温度,亮度和相对湿度(分别24°C, 2050 lx和25%),在十六h光/暗周期。从每个大小两个殖民地治疗(总共4殖民地)放置60公分高60厘米表4 m从花盆里。蜜蜂可以进入殖民地通过卸货平台和塑料管5厘米长,直径1厘米。显微镜相机连接到电脑记录的每一个入口和出口的蜜蜂。让蜜蜂习惯了房间,鲜花,殖民地被安置在飞行房间打开(这样蜜蜂可以开始自由觅食)每个实验前1天。在接下来的四天我们测量了觅食参数为每个植物物种,在会话1中,大肠plantagineum提出了第一个四天吗b . officinalis提出了在接下来的四天,在会话2这个顺序正好相反。

觅食行为评估使用几个参数。觅食,觅食旅行的数量(每个体和治疗)和工人的数量每天觅食都获得了超过7 h的录音显微镜相机使用的软件观察(34)。觅食时间测量随着时间的在几分钟内,退出,返回之间的一个工人。我们只选择工人的觅食时间回到自己的殖民地(一些工人偶尔会进入一个殖民地,并不是自己的)。每个个体的觅食之旅为计算作为个体劳动者的次数每天离开,回到自己的殖民地。每天一个值/个人)。觅食之旅的总数/菌落大小治疗也计算为整个实验,以及工人觅食的总数。处理时间和访问速度测量遵循天文钟的工人从早上9点到下午4点在每个16天实验。处理时间被定义为第一次接触的时间花到最后接触同样的花。到访率被定义为花了工人的数量在1分钟之内。这两个参数,我们删除了极端点(即定义为价值观上四分位数以上3 + 3 x四分位范围或低于下四分位数Q1 - 3 x四分位范围),因为他们不符合生物相关的测量(例如,一个工人住在花很长一段时间没有收集任何食物资源)。

2.4。统计分析

我们评估了殖民地的影响大小不同的觅食参数利用广义线性混合模型(GLMM)和lmer4 R包(35)。我们单独为每个觅食参数和模型对植物物种(占花类型)之间的任何差异。为每一个分析,我们开始与完整模型包括觅食参数作为响应变量,菌落大小治疗作为固定效应和殖民地ID(每个殖民地从1到8的个人标识符),个人ID(嵌套在殖民地ID,允许我们占pseudoreplication),以及会话数量随机因素。最终的模型选择使用最低AICc在所有可能的模型组合(它总是包括菌落大小治疗)。如果ΔAICc < 2,我们用最简单的模型。残差的分布是不正常的(即使在测试不同类型的数据转换)的觅食时间和处理时间对植物物种,以及访问使用大肠plantagineum中,我们使用一个伽马分布,这是最准确的分布为非正态连续数据。最后,觅食旅行的数量,我们使用泊松分布,适合计数数据。

3所示。结果

3.1。觅食行为——觅食时间

最好的模型解释了在觅食的时间变化Echium plantagineum(n = 291)包括菌落大小治疗作为固定因素和个人ID作为随机因素(下一个最佳模型ΔAICc 2,补充材料,表S2-3模型的细节)。我们没有观察到任何重大影响的群体大小治疗觅食时间(p = 0.13;图1一个)。随机因素个人ID(嵌套在殖民地ID) 0.2%的方差解释说,仍在残差。

图1
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图1蚁群的规模大黄蜂觅食行为的影响。(一)觅食时间(年代)大肠plantagineum(n = 301)。(B)觅食的时间b . officinalis(n = 169)。(C)数量的觅食之旅大肠plantagineum(n = 63)。(D)数量的觅食之旅b . officinalis(n = 43)。觅食旅行的数量的数据对应于旅行的数量由每个人每一天。字母的顶部箱线图显示显著差异时,字母是不同的。

最好的模型解释了在觅食的时间变化Borago officinalis(n = 169)治疗作为一个固定的因素包括菌落大小(下一个最佳模型ΔAICc 1.11,补充材料,表S1模型的细节)。我们没有观察到任何重大影响的群体大小治疗觅食时间(p = 0.52;图1 b)。

3.2。觅食行为——数量的觅食之旅

我们第一次统计的总数觅食之旅/菌落大小治疗(图2一个)。总共40个小殖民地工人执行72次,而52工人正常大小殖民地进行80次(图2 a, B)。因此,47%的记录觅食之旅是由工人从较小的殖民地。总共有200名工人的小号的殖民地,其中20%是观察到有效执行觅食旅行和访问鲜花,虽然这个值为正常大小的殖民地只有13%。

图2
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图2(一)工人总数执行觅食旅行每治疗和植物物种。(B)总数的觅食之旅每治疗和植物物种。只有工人采摘鲜花,回到自己的殖民地都包括在内。

最好的模型解释了变异的觅食之旅大肠plantagineum(n = 63)包括菌落大小治疗作为固定因素和个人在殖民地里嵌套ID作为随机因素(下一个最佳模式ΔAICc 0.81,补充材料,表S5模型的细节)。觅食旅行的数量明显高于小殖民地(p < 0.001;平方= 0.72;图1 c)。

最好的模型解释了变异的觅食之旅b . officinalis(43例)治疗包括菌落的大小作为固定因素和个人会话ID和随机因素(下一个最佳模型ΔAICc 0.2,补充材料,表S4模型的细节)。觅食旅行的数量没有明显影响菌落大小治疗(p = 0.6;平方= 0.7;图1 d)。

3.3。觅食行为,处理时间

最好的模型处理时间的变化来解释大肠plantagineum(n = 1068)包括菌落大小治疗作为固定因素和个人ID作为随机因素(下一个最佳模型ΔAICc 0.1,补充材料,表S8-9模型的细节)。处理时间大肠plantagineum没有明显影响菌落大小(p = 0.36;图3一)。随机因素个人ID解释仍在残差的方差的0.8%。

图3
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图3蚁群的规模大黄蜂觅食行为的影响。(一)处理时间(s)大肠plantagineum(n = 1068)。(B)处理时间(s)B.officinalis(n = 1135)。(C)访问速度大肠plantagineum(n = 140)。(D)访问速度b . officinalis(n = 174)。字母的顶部箱线图显示显著差异时,字母是不同的。

最好的模型处理时间的变化来解释b . officinalis(n = 1135)包括菌落大小治疗作为固定因素和个人在殖民地里嵌套ID作为随机因素(下一个最佳模型ΔAICc 2,补充材料,表S6-7模型的细节)。没有显著的群体大小对处理时间的影响b . officinalis(p = 0.907;图3 b)。随机因素个人ID(嵌套在殖民地ID) 0.31%的方差解释说,仍在残差。

3.4。觅食行为,访问速度

最好的模型解释了访问速度的变化大肠plantagineum(n = 140)包括菌落大小治疗作为固定因素和个人ID作为随机因素(下一个最佳模型ΔAICc 1.65,补充材料,表S12-13模型的细节)。访问速度大肠plantagineum没有明显影响菌落大小(p = 0.77;图3 c)。随机因素个人ID解释仍在残差的方差的1.1%。

最好的模型解释了访问速度的变化b . officinalis(n = 174)包括菌落大小治疗作为固定因素和个人ID作为随机因素(下一个最佳模型ΔAICc 2,补充材料,表S10-11模型的细节)。访问速度b . officinalis没有明显影响菌落大小(p = 0.223;图3 d)。随机因素个人ID解释仍在残差的方差的0.77%。

4所示。讨论

本研究的目的是评估如果在蚁群的规模大幅减少会影响大黄蜂的觅食行为。令人惊讶的是,我们的分析表明,除了觅食旅行的数量大肠plantagineum觅食行为的,没有一个方面我们测量受到群体的影响大小。这不是与先前的研究一致,表明压力强烈影响觅食行为的几个方面。例如,在开发过程中暴露于高温引起的增加工人访问速度和数量的觅食之旅,而处理时间和觅食时间减少,表明工人试图最大化的收集资源压力条件(20.)。有趣的是,在这之前的工作,在殖民地工人生产的数量被暴露于高发育温度降低,所以它是不可能评估如果觅食行为的变化的结果直接影响温度对工人的生理和行为,或者如果这些变化的主要驱动力是殖民地的减少尺寸。本研究结果表明,减少仅在蚁群的规模并不足以解释变化在觅食行为观察大黄蜂,发达在升高温度。

当只关注群体大小减少,几项研究已经表明,觅食行为是健壮的工人数量的变化。有趣的是,在野外条件下,Biella et al。(23)强调,取消50%的大黄蜂工人在殖民地导致增加的觅食之旅剩下的工人。这增加的活动导致了殖民地相似的饮食non-reduced殖民地。与我们的研究结果,本研究表明,独立的实验条件(字段条件控制条件),减少了殖民地可以弥补损失的工人通过增加员工的觅食活动。在蜜蜂中,较小的殖民地的蜜蜂饲料在大约相同数量的花补丁大殖民地通过减少员工访问每个补丁的数量(而不是增加觅食者的比例;22)。我们在研究中观察到一个不同的模式:工人从较小的殖民地觅食的比例高于大殖民地。事实上,虽然大约20%的工人的小菌落观察参观鲜花,只有13%的工人从较大的殖民地访问(图2一个)。因此,虽然旅行每个工人的数量较小的殖民地高只有两个植物物种之一,工人人数比例从较小的殖民地招募到饲料是更高的整体。分配给员工的角色在一个大黄蜂殖民地并不是固定在蜂群,和之前的研究表明,大黄蜂工人可以在任务之间切换(25,36)。例如,根据不同的资源需求,一些工人可以切换从护士到觅食,虽然专业采摘者更有效地完成他们的任务和专门的护士在喂小鸡快(26,37)。即使在觅食,Hagbery和Nieh (38)表明,当一些花粉专家从蚁群觅食者被移除,通才觅食者可以关注花粉觅食来弥补这个损失。我们可以假设一些工人没有专业觅食最初在小殖民地成为弥补觅食蚁群的规模减少。

觅食的大黄蜂工人也受制于资源带回来的数量在殖民地和花蜜中存储的蜂蜜罐的数量——动机饲料增加当花蜜在这些罐子的数量减少(39,40)。有趣的是,在蜜蜂的两个研究表明,移除花粉商店可能会增加工人在蚁群觅食的比例(41,42)。这可以解释为什么我们观察到更高比例的觅食的熊蜂小殖民地在我们的研究中:我们没有操纵细胞的数量或幼虫,仍有许多幼虫饲料,但较低的工人力量带回资源,从而减少了花粉的比例存储并导致招聘更多的觅食。的确,众所周知,窝的大小影响花粉的数量恢复到殖民地(43)。因此是有趣的评估如果窝的大小和变化的工人数量最终会影响觅食行为。另一个有趣的观点来评估是比较了殖民地和修改的殖民地。在我们的框架中,我们决定为殖民地的大小控制在每一个殖民地的“正常大小”治疗,有同样数量的工人在这些殖民地(即。100名工人)和后勤限制阻止我们同时测试三个治疗(即。大幅减少,略有减少,修改的)。然而,一个有趣的下一步将是重复这个实验,一半的殖民地修改的。基于et al。(比耶拉的结果23)不修改的数量的工人“正常大小”殖民地,我们可以假设殖民地减少到50工人会弥补损失的劳动力,也有类似的觅食参数修改的殖民地。

蚁群的规模如何影响群居昆虫的觅食行为可能取决于觅食者使用本地化的信息,达到他们的食物资源和招募其他觅食。例如,法老的蚂蚁信息素轨迹带回巢的食物来源。在这个物种,小殖民地更为紊乱觅食系统:从这些殖民地觅食者未能达到给料机经常来自较大的殖民地(44)。这种影响可能是由于波动的信息素轨迹:如果使用这条路径的蚂蚁太少,这不是维护和个人将饲料更不正常。在这种情况下,蚁群的规模有一个至关重要的对觅食行为和性能的影响。在大黄蜂,工人必须主要依靠自己的能力定位和了解赚钱的花卉资源(45)。虽然蚂蚁觅食策略的效率是强烈依赖于化学线索,大黄蜂主要依靠个人学习能力似乎赋予他们更高的韧性在觅食行为。

作为我们的结果表明,大黄蜂觅食行为不受群体的影响大小,下一步将是评估如果数量的资源收集和收集效率仍相似。在沙漠中seed-harvester蚂蚁,大殖民地没有从集群分布资源,更有效地收集食物和觅食率也保持不变,尽管殖民地的变化大小(46)。这表明群居昆虫非常健壮的菌落大小减少,不仅能保持他们的觅食行为常数也收集资源的效率。然而,这种假设还有待测试在大黄蜂,是特别重要的评估考虑到他们将受到更多的压力在未来人类活动造成的。事实上,虽然大黄蜂觅食行为弹性蚁群的规模减少,其他个人或群体特性可能是受这个减少的影响。例如,穆勒和Schmid-Hempel (47),表明大黄蜂殖民地减少可能影响女性身体大小和降低男性的数量生产。这可能最终影响下一代的殖民地的健身,隐藏的成本,应考虑在未来实验。

数据可用性声明

最初的贡献提出了研究中都包含在这篇文章/补充材料。进一步询问可以针对相应的作者。

作者的贡献

MG和EB构思的想法。毫克,JM,生理和EB的设计方法。JM和生理改变收集数据。毫克,JM和生理分析数据。毫克的写作手稿EB的重要输入。所有作者的文章和批准提交的版本。

资金

这个工作是由一个跨学科研究环境从瑞典研究理事会资助(批准号2018 - 06238)。马克森斯杰拉德也支持访问博士后研究员格兰特Wenner-Gren Stiftelserna(批准号upd2021 - 0044)。

确认

我们感谢托马斯•Giegold伊冯Silfverblad和简乙烯树脂Lindencrona Tovetorp领域车站为他们的技术支持。

的利益冲突

作者声明,这项研究是在没有进行任何商业或财务关系可能被视为一个潜在的利益冲突。

出版商的注意

本文表达的所有索赔仅代表作者,不一定代表的附属组织,或出版商、编辑和审稿人。任何产品,可以评估在这篇文章中,或声称,可能是由其制造商,不保证或认可的出版商。

补充材料

本文的补充材料在网上可以找到:https://www.雷竞技rebatfrontiersin.org/articles/10.3389/finsc.2022.1073380/full补充材料

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关键词:Bombus terrestris、真社会性、授粉、社会群体大小、访问速度

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收到:2022年10月18日;接受:2022年12月14日;
发表:2023年1月04。

编辑:

帕特里克Schultheiss德国维尔茨堡大学,朱利叶斯·马克西米利安

审核:

Jan Klečka捷克科学院、生物学中心Czechia
保罗BiellaMilano-Bicocca大学意大利

版权玛珊德©2023年杰拉德,Zanutto贝尔德。这是一个开放分布式根据文章知识共享归属许可(CC)。使用、分发或复制在其他论坛是允许的,提供了原始作者(年代)和著作权人(s)认为,最初发表在这个期刊引用,按照公认的学术实践。没有使用、分发或复制是不符合这些条件的允许。

*通信:马克森斯杰拉德,Maxence.gerard@zoologi.su.se

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